Als ein Drittel eines der größten Rock-Trios, zusammen mit Gitarrist Eric Clapton und Schlagzeuger Ginger Baker, war Bruce die Stimme und der Songschreiber hinter Klassikern wie „White Room“, „SWLABR“ und „Sunshine of Your Love“, das Bruce zusammen mit Clapton schrieb. Cream, die als erste Rock-„Supergroup“ gelten, brachten innerhalb von drei Jahren vier Studioalben heraus – drei davon landeten auf der Rolling Stone-Liste der 500 besten Alben aller Zeiten -, bevor sie getrennte Wege gingen.
Die Band kam 1993 anlässlich ihrer Einweihung in die Rock Hall kurz wieder zusammen und gab 2005 eine Reihe triumphaler Konzerte in der Londoner Royal Albert Hall und im New Yorker Madison Square Garden. Im Jahr 2006 wurden Bruce und seine Cream-Kollegen mit dem Grammy Lifetime Achievement Award ausgezeichnet. Bruce war auch gelegentlich Mitglied von Ringo Starrs All-Starr Band und wirkte am Titelsong von Frank Zappas Apostrophe mit.
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Nach der Auflösung von Cream im Jahr 1968 startete Bruce eine lange Solokarriere mit dem 1969 erschienenen Album Songs of a Tailor. In den folgenden 45 Jahren veröffentlichte er mehr als ein Dutzend Solo-LPs, darunter sein letztes Album Silver Rails vom März 2014. „Ich genieße einfach gerne mein Leben. Ich bin begeistert, dass ich dieses Album gemacht habe. Ich habe mein Herz und meine Seele hineingesteckt, und ich bin sehr zufrieden damit, wie es herausgekommen ist“, sagte Bruce im April dem Rolling Stone über sein neues Album.
Cream landete auch auf der Liste der 100 größten Künstler des Rolling Stone, und in einer von Roger Waters verfassten Ode an das Trio schreibt der Pink-Floyd-Bassist: „Dann ist da Jack Bruce – wahrscheinlich der musikalisch begabteste Bassist, den es je gegeben hat.“