Dans de nombreuses espèces d’oiseaux monogames, il existe des accouplements extra-couples aboutissant à des mâles hors du lien de couple engendrant une progéniture et utilisés par les mâles pour échapper à l’investissement parental dans l’élevage de leur progéniture. Cette forme de cocufiage est poussée un peu plus loin lorsque les femelles du garrot à œil d’or (Bucephala clangula) pondent souvent leurs œufs dans les nids d’autres individus. Le parasitisme intraspécifique du couvain est observé chez un certain nombre d’espèces de canards, où les femelles pondent souvent leurs œufs dans les nids d’autres individus.
Les parasites du couvain interspécifiques comprennent les indigobirds, les whydahs, et les honeyguides en Afrique, les vachers, les coucous de l’Ancien Monde, les canards à tête noire, et certains coucous du Nouveau Monde en Amérique. Sept origines indépendantes du parasitisme obligatoire interspécifique du couvain chez les oiseaux ont été proposées. Bien qu’il y ait encore une certaine controverse sur le moment et le nombre d’origines du parasitisme interspécifique des couvées, des analyses phylogénétiques récentes suggèrent deux origines chez les Passeriformes (une fois chez les vachers du Nouveau Monde : Icteridae, et une fois chez les pinsons africains : Viduidae) ; trois origines chez les coucous de l’Ancien et du Nouveau Monde (une fois chez les Cuculinae, les Phaenicophaeinae, et chez les Neomorphinae-Crotophaginae) ; une seule origine chez les guides-miel de l’Ancien Monde (Indicatoridae) ; et chez une seule espèce de gibier d’eau, le canard à tête noire (Heteronetta atricapilla).
La plupart des parasites du couvain aviaire sont des spécialistes qui ne parasitent qu’une seule espèce hôte ou un petit groupe d’espèces hôtes étroitement apparentées, mais quatre des cinq vachers parasites (tous sauf le vacher criard) sont des généralistes qui parasitent une grande variété d’hôtes ; le vacher à tête brune a 221 hôtes connus. Ils ne pondent généralement qu’un seul œuf par nid, bien que dans certains cas, notamment chez les vachers, plusieurs femelles puissent utiliser le même nid d’hôte.
Le coucou commun présente un cas intéressant dans lequel l’espèce dans son ensemble parasite une grande variété d’hôtes, y compris la fauvette des roseaux et le bécasseau, mais les femelles individuelles se spécialisent dans une seule espèce. Les gènes régulant la coloration des œufs semblent être transmis exclusivement le long de la lignée maternelle, ce qui permet aux femelles de pondre des œufs mimétiques dans le nid de l’espèce pour laquelle elles se spécialisent. Les femelles parasitent généralement les nids de l’espèce qui les a élevées. Les coucous communs mâles fécondent les femelles de toutes les lignées, ce qui maintient un flux génétique suffisant entre les différentes lignées maternelles pour empêcher la spéciation.
Les mécanismes de sélection de l’hôte par les coucous femelles sont assez peu clairs, bien que plusieurs hypothèses aient été proposées pour tenter d’expliquer ce choix. Celles-ci incluent l’héritage génétique de la préférence d’hôte, l’empreinte de l’hôte sur les jeunes oiseaux, le retour au lieu de naissance et le choix ultérieur d’un hôte au hasard (« philopatrie natale »), le choix basé sur le site de nidification préféré (hypothèse du site de nidification), et le choix basé sur l’habitat préféré (hypothèse de sélection de l’habitat). Parmi ces hypothèses, la sélection du site de nidification et la sélection de l’habitat ont été les plus soutenues par l’analyse expérimentale.
Adaptations pour le parasitisme
Parmi les parasites spécialisés du couvain aviaire, les œufs mimétiques sont une adaptation presque universelle. Le vacher à tête brune généraliste peut avoir évolué une coloration des œufs mimant un certain nombre de leurs hôtes. La taille peut également être importante pour l’incubation et la survie des espèces parasites ; il peut être bénéfique pour les œufs parasites d’être de taille similaire aux œufs de l’espèce hôte.
Les coquilles d’œufs des parasites de couvée sont souvent plus épaisses que celles des hôtes. Par exemple, les œufs de coucous sont environ 23,2 micromètres (0,00091 in) plus épais que ceux de la phragmite des roseaux. La fonction de cette épaisse coquille d’œuf est débattue. Selon une hypothèse, celle de la résistance à la perforation, les coquilles d’œufs plus épaisses servent à empêcher les hôtes de briser la coquille et de tuer ainsi l’embryon qu’elle contient. Cette hypothèse est étayée par une étude dans laquelle des fauvettes des marais ont endommagé leurs œufs plus souvent lorsqu’elles ont tenté de briser des œufs de coucou, mais ont subi moins de dommages lorsqu’elles ont tenté de percer des œufs de phragmite des roseaux placés dans le nid par des chercheurs. Une autre hypothèse est celle des dommages causés par la ponte, qui postule que les coquilles d’œufs sont adaptées pour endommager les œufs de l’hôte au moment de la ponte, et empêcher les œufs du parasite d’être endommagés lorsque l’hôte pond ses œufs. A l’appui de cette hypothèse, les œufs du vacher brillant parasitant le troglodyte domestique et le moqueur à sourcils noirs et du vacher à tête brune parasitant le troglodyte domestique et le carouge à épaulettes ont endommagé les œufs de l’hôte lorsqu’ils sont tombés, et ont subi peu de dommages lorsque les œufs de l’hôte sont tombés sur eux.
La plupart des parasites de couvée aviaires ont des périodes d’incubation des œufs très courtes et une croissance rapide des oisillons. Chez de nombreux parasites du couvain, comme les coucous et les guides-mouches, cette courte période d’incubation des œufs est due à des périodes d’incubation interne jusqu’à 24 heures plus longues chez les coucous que chez les hôtes. Certains coucous non parasites présentent également des périodes d’incubation interne plus longues, ce qui suggère que cette période d’incubation interne plus longue n’est pas une adaptation consécutive au parasitisme du couvain, mais prédispose les oiseaux à devenir des parasites du couvain. Ceci est probablement facilité par un jaune d’œuf plus lourd qui fournit plus de nutriments. Le fait d’être plus grand que les hôtes lors de la croissance est une adaptation supplémentaire pour être un parasite de couvée.
Hypothèse de la mafia
On se demande pourquoi la majorité des hôtes de parasites de couvée prennent soin des oisillons de leurs parasites. Non seulement ces parasites du couvain présentent généralement des différences importantes en termes de taille et d’apparence, mais il est également très probable qu’ils réduisent le succès reproductif de leurs hôtes. L' »hypothèse de la mafia » a évolué au fil des études pour tenter de répondre à cette question. Cette hypothèse tourne autour des manipulations de l’hôte induites par les comportements du parasite du couvain. Lors de la détection et du rejet de l’œuf d’un parasite du couvain, le nid de l’hôte est détruit et les oisillons sont blessés ou tués. Cette réponse menaçante renforce indirectement les pressions sélectives favorisant un comportement agressif du parasite, ce qui peut entraîner une rétroaction positive entre les parasites mafieux et les comportements conformes de l’hôte.
Il y a deux espèces aviaires qui ont été spéculées pour dépeindre ce comportement mafieux : le vacher à tête brune d’Amérique du Nord, Molothrus ater, et le grand coucou tacheté d’Europe, Clamator glandarius. Le coucou tacheté pond la majorité de ses œufs dans les nids de la pie européenne, Pica pica. Il visite de façon répétée les nids qu’il a parasités, une condition préalable à l’hypothèse de la mafia. Une expérience a été menée par Soler et al. d’avril à juillet 1990 – 1992 sur le plateau de haute altitude Hoya de Guadix, en Espagne. Ils ont observé les effets de l’enlèvement des œufs de coucou sur le succès reproductif de la pie et ont mesuré la réaction de la pie ; l’œuf était considéré comme accepté s’il restait dans le nid, éjecté s’il était parti entre deux visites, ou abandonné si les œufs étaient présents mais froids. Si le contenu du nid avait disparu entre deux visites consécutives, on considérait que les nids avaient été déprédatés. Le succès de la reproduction de la pie a été mesuré par le nombre d’oisillons qui ont survécu jusqu’à leur dernière visite, juste avant l’envol prévu de l’oisillon du nid. Les résultats de ces expériences montrent qu’après le retrait des œufs parasites du coucou tacheté, ces nids sont prédatés à des taux beaucoup plus élevés que ceux où les œufs n’ont pas été retirés. Grâce à l’utilisation d’œufs en pâte à modeler reproduisant ceux de la pie, il a été confirmé que la destruction des nids était causée par le coucou tacheté. Cette destruction profite au coucou, car la possibilité d’une nouvelle nidification par la pie permet une autre chance pour l’œuf de coucou d’être accepté.
Une expérience similaire a été réalisée en 1996-2002 par Hoover et al. sur la relation entre le vacher à tête brune parasite et un hôte, la paruline protonotaire, Protonotaria citrea. Dans leur expérience, les chercheurs ont manipulé l’enlèvement des œufs de vacher et l’accès du vacher aux nids protégés des prédateurs de la paruline. Ils ont constaté que 56 % des nids dont les œufs ont été éjectés ont été prédatés, contre 6 % des nids non éjectés lorsque les vachers n’ont pas été empêchés d’accéder au nid des hôtes ; presque tous les nids protégés des vachers ont connu un bon envol des parulines. Parmi les nids reconstruits par les hôtes qui avaient été prédatés auparavant, 85% ont été détruits. Le nombre de jeunes produits par les hôtes qui ont éjecté les œufs a chuté de 60% par rapport à ceux qui ont accepté les œufs de vachers.
Hypothèse du site de nidification
Dans cette hypothèse, les coucous femelles sélectionnent un groupe d’espèces hôtes ayant des sites de nidification et des caractéristiques d’œufs similaires aux siens. Cette population d’hôtes potentiels est surveillée et un nid est choisi au sein de ce groupe.
La recherche de collections de nids a illustré un niveau significatif de similarité entre les œufs de coucous et les œufs typiques de l’espèce hôte. Un faible pourcentage de nids parasités s’est avéré contenir des œufs de coucou ne correspondant pas à la morphologie spécifique des œufs de l’hôte. Dans ces nids mal assortis, un pourcentage élevé d’œufs de coucou correspondait à la morphologie des œufs d’une autre espèce hôte ayant des sites de nidification similaires. Cela a été pointé comme une preuve de sélection du site de nidification.
Une critique de l’hypothèse est qu’elle ne fournit aucun mécanisme par lequel les nids sont choisis, ou quels indices pourraient être utilisés pour reconnaître un tel site.
Parental-care parasitism
Parental-care parasitism met l’accent sur la relation entre l’hôte et le parasite dans le parasitisme de couvée. Le parasitisme à soins parentaux se produit lorsque des individus élèvent la progéniture d’autres individus non apparentés. Les hôtes sont les parents de la progéniture et les parasites sont des individus qui profitent du nid ou des œufs au sein de la construction familiale. Une telle dynamique se produit lorsque les parasites tentent de réduire leur investissement parental afin qu’ils puissent investir l’énergie supplémentaire dans d’autres entreprises.
Coût pour les hôtes
Vu le tort que les parasites de couvée aviaire peuvent faire au succès reproductif de leurs hôtes, les hôtes ont trouvé diverses défenses contre cette menace unique. Étant donné que le coût de l’enlèvement des œufs en même temps que le parasitisme est irrécupérable, la meilleure stratégie pour les hôtes est d’éviter le parasitisme en premier lieu. Cela peut prendre plusieurs formes, y compris la sélection de sites de nidification difficiles à parasiter, le démarrage précoce de l’incubation de sorte qu’ils soient assis sur les nids lorsque les parasites les visitent tôt le matin, et la défense agressive de leur territoire. Malgré la fourniture de soins parentaux intensifs, chez les fauvettes prothonotaires, où le parasitisme de couvée conspécifique se produit, il n’y avait aucun coût pour les femelles hôtes en termes de probabilité de survie annuelle.
Les hôtes rejettent la progéniture
L’hôte peut être celui qui finit par élever la progéniture après son retour de la recherche de nourriture. Une fois que le parasitisme a eu lieu, la prochaine défense la plus optimale est d’éjecter l’œuf parasite. Selon la théorie de l’investissement parental, l’hôte peut éventuellement adopter une certaine défense pour protéger ses propres œufs s’il distingue ceux qui ne sont pas les siens. La reconnaissance des œufs parasites est basée sur l’identification des différences de motifs ou des changements dans le nombre d’œufs. Cela peut se faire par l’éjection par préhension si l’hôte a un bec suffisamment grand, ou sinon par l’éjection par perforation. Le comportement d’éjection a cependant un coût, surtout lorsque les espèces hôtes doivent faire face à des œufs mimétiques. Les hôtes peuvent parfois confondre un de leurs propres œufs avec celui d’un parasite et l’éjecter, et peuvent endommager leurs propres œufs en essayant d’éjecter celui d’un parasite.
Parmi les hôtes ne présentant pas d’éjection d’œufs parasites, certains abandonnent les nids parasités et recommencent. Cependant, à des fréquences de parasitisme assez élevées, cela devient inadapté car le nouveau nid sera très probablement aussi parasité. Certaines espèces hôtes modifient leurs nids pour exclure l’œuf parasité, soit en tissant par-dessus l’œuf, soit dans certains cas en reconstruisant un nouveau nid par-dessus l’existant. Par exemple, les foulques américaines peuvent chasser les œufs des parasites ou construire un nouveau nid à côté des nids de couvaison où les bébés des parasites meurent de faim. Chez la paruline de Bonelli occidentale Phylloscopus bonelli, un petit hôte, le parasitisme expérimental a révélé que les petits œufs parasites factices étaient toujours éjectés, alors qu’avec de gros œufs parasites factices, la désertion du nid était plus fréquente.
Coût pour les parasites
Alors que le parasitisme pour les soins parentaux augmentait significativement le nombre de reproducteurs du parasite, seule la moitié environ des œufs parasites survivait. Le parasitisme pour l’individu (le parasite du couvain) présente également des inconvénients importants. Par exemple, la progéniture parasite des mésanges barbus, Panurus biarmicus, comparée à la progéniture des nids non parasités, a tendance à se développer beaucoup plus lentement et n’atteint souvent pas sa pleine maturité. Les femelles parasites peuvent cependant adopter soit des traits de flottaison, soit des traits de nidification. Les femelles flottantes sont entièrement dépendantes des autres pour élever leurs œufs car elles n’ont pas leur propre nid. Elles se reproduisent donc beaucoup moins, car les hôtes rejettent leurs œufs « intrus » ou elles peuvent tout simplement manquer la période de ponte de l’oiseau auquel elles tentent de transmettre leurs œufs. Les femelles nidicoles qui ont leurs propres nids peuvent également être parasites en raison de situations temporaires comme la perte soudaine des nids, ou elles pondent un surplus d’œufs, ce qui surcharge leur capacité de soins parentaux.
Les hôtes élèvent une progéniture
Parfois, les hôtes sont complètement inconscients qu’ils prennent soin d’un oiseau qui n’est pas le leur. Cela se produit le plus souvent parce que l’hôte ne peut pas différencier les œufs parasites des siens. Cela peut également se produire lorsque les hôtes quittent temporairement le nid après avoir pondu les œufs. Les parasites pondent leurs propres œufs dans ces nids afin que leurs oisillons partagent la nourriture fournie par l’hôte. Cela peut se produire dans d’autres situations. Par exemple, les femelles eiders préfèrent pondre dans les nids avec un ou deux œufs existants d’autres personnes car le premier œuf est le plus vulnérable aux prédateurs. La présence des œufs des autres réduit la probabilité qu’un prédateur s’attaque à son œuf lorsque la femelle eider quitte le nid après avoir pondu le premier œuf.