In veel monogame vogelsoorten komen buitenpaar paringen voor die resulteren in mannetjes buiten de paarband die nakomelingen verwekken en door mannetjes worden gebruikt om te ontsnappen aan de ouderlijke investering in het grootbrengen van hun kroost. Deze vorm van bedriegerij gaat nog een stap verder wanneer wijfjes van de brilduiker (Bucephala clangula) hun eieren vaak in de nesten van andere individuen leggen. Intraspecifiek broedparasitisme komt voor bij een aantal eendensoorten, waar wijfjes vaak hun eieren in de nesten van anderen leggen.
Interspecifieke broedparasieten zijn onder meer de indigobirds, whydahs, en honingguides in Afrika, cowbirds, koekoeken uit de Oude Wereld, zwartkopeenden, en sommige koekoeken uit de Nieuwe Wereld in de Amerika’s. Zeven onafhankelijke oorsprongen van obligaat interspecifiek broedparasitisme bij vogels zijn voorgesteld. Hoewel er nog steeds onenigheid bestaat over het tijdstip en het aantal oorsprongsoorzaken van interspecifiek broedparasitisme, suggereren recente fylogenetische analyses twee oorsprongsoorzaken bij Passeriformes (eenmaal bij de kuifvogels van de Nieuwe Wereld: Icteridae, en eenmaal bij Afrikaanse vinken: Viduidae); drie oorsprongen bij koekoeken uit de Oude en Nieuwe Wereld (eenmaal bij Cuculinae, Phaenicophaeinae, en bij Neomorphinae-Crotophaginae); een enkele oorsprong bij honingguides uit de Oude Wereld (Indicatoridae); en bij een enkele watervogelsoort, de zwartkopeend (Heteronetta atricapilla).
De meeste vogelbroedparasieten zijn specialisten die slechts één enkele gastheersoort of een kleine groep nauw verwante gastheersoorten parasiteren, maar vier van de vijf parasitaire koevogels (alle behalve de schreeuwende koevogel) zijn generalisten die een grote verscheidenheid van gastheren parasiteren; de bruinkoppige koevogel heeft 221 bekende gastheren. Zij leggen gewoonlijk slechts één ei per nest, hoewel in sommige gevallen, vooral bij de koevogel, verscheidene wijfjes hetzelfde gastnest kunnen gebruiken.
De koekoek vormt een interessant geval: de soort als geheel parasiteert op een grote verscheidenheid van gastheren, waaronder de rietzanger en de heggenmus, maar afzonderlijke wijfjes specialiseren zich in één enkele soort. De genen die de eikleuring regelen, blijken uitsluitend langs de moederlijn te worden doorgegeven, zodat de vrouwtjes mimetische eieren kunnen leggen in het nest van de soort waarin zij gespecialiseerd zijn. De vrouwtjes parasiteren in het algemeen op nesten van de soort die hen grootbracht. Mannelijke koekoeken bevruchten vrouwtjes van alle lijnen, waardoor voldoende genenstroom tussen de verschillende moederlijnen in stand wordt gehouden om soortvorming te voorkomen.
De mechanismen van gastheerselectie door vrouwelijke koekoeken zijn enigszins onduidelijk, hoewel verschillende hypotheses zijn geopperd in een poging om de keuze te verklaren. Deze omvatten genetische overerving van de gastheervoorkeur, inprenten van de gastheer bij jonge vogels, terugkeren naar de geboorteplaats en vervolgens willekeurig een gastheer kiezen (“natal philopatry”), keuze op basis van de voorkeur voor een nestplaats (nestplaats-hypothese), en keuze op basis van de voorkeur voor een habitat (habitat-selectie-hypothese). Van deze hypothesen werden de nestplaats-hypothese en de habitatselectie het best ondersteund door experimentele analyses.
Aanpassingen voor parasitisme
Onder gespecialiseerde vogelbroedparasieten zijn mimetische eieren een bijna universele aanpassing. Het is mogelijk dat de bruinkopkoevogel een eikleuring heeft ontwikkeld die een aantal van zijn gastheren nabootst. De grootte kan ook belangrijk zijn voor het broeden en overleven van parasitaire soorten; het kan gunstig zijn voor parasitaire eieren om in grootte vergelijkbaar te zijn met de eieren van de gastheer.
De eierschalen van broedparasieten zijn vaak dikker dan die van de gastheren. Zo zijn de eieren van koekoeken ongeveer 23,2 micrometer (0,00091 in) dikker dan die van de grote karekiet. Over de functie van deze dikke eierschaal wordt gediscussieerd. Eén hypothese, de prikweerstandshypothese, stelt dat de dikkere eierschalen dienen om te voorkomen dat de gastheer de eierschaal breekt en zo het embryo binnenin doodt. Dit wordt gestaafd door een studie waarin bosrietzangers hun eieren vaker beschadigden bij pogingen om koekoekseieren te breken, maar minder schade opliepen bij pogingen om eieren van grote karekiet te doorprikken die door onderzoekers in het nest waren gelegd. Een andere hypothese is de legschade-hypothese, die stelt dat de eierschalen aangepast zijn om de eieren van de gastheer te beschadigen wanneer die zijn eieren legt, en te voorkomen dat de eieren van de parasiet beschadigd worden wanneer de gastheer zijn eieren legt. Ter ondersteuning van deze hypothese hebben de eieren van de glanzende koevogel die parasiteert op het winterkoninkje en de krijtkuifspotvogel, en de bruinharige koevogel die parasiteert op het winterkoninkje en de roodvleugelige merel, de eieren van de gastheer beschadigd wanneer ze vallen, en weinig schade opgelopen wanneer gastheereieren erop vallen.
De meeste vogelbroedparasieten hebben een zeer korte incubatieperiode van de eieren en een snelle groei van de jongen. Bij veel broedparasieten, zoals koekoeken en honingzuigers, is deze korte ei-incubatieperiode te wijten aan interne incubatieperioden die bij koekoeken tot 24 uur langer kunnen zijn dan bij gastheren. Sommige niet-parasitaire koekoeken hebben ook een langere inwendige incubatieperiode, wat suggereert dat deze langere inwendige incubatieperiode geen aanpassing was na broedparasitisme, maar de vogels voorbestemde om broedparasiet te worden. Dit wordt waarschijnlijk in de hand gewerkt door een zwaardere dooier in het ei, die meer voedingsstoffen levert. Groter zijn dan de gastheren bij de groei is een verdere aanpassing aan het zijn van broedparasiet.
Mafia-hypothese
De vraag is waarom het merendeel van de gastheren van broedparasieten zorgt voor de nestjongen van hun parasieten. Niet alleen verschillen deze broedparasieten gewoonlijk aanzienlijk in grootte en uiterlijk, maar het is ook zeer waarschijnlijk dat zij het voortplantingssucces van hun gastheren verminderen. De “maffia-hypothese” is ontstaan uit studies in een poging om deze vraag te beantwoorden. Deze hypothese draait om manipulaties van de gastheer die worden teweeggebracht door het gedrag van de broedparasiet. Wanneer het ei van een broedparasiet wordt ontdekt en afgestoten, wordt het nest van de gastheer vernield en worden de jongen verwond of gedood. Deze bedreigende reactie verhoogt indirect de selectieve druk ten gunste van agressief parasietgedrag, wat kan resulteren in positieve terugkoppeling tussen maffia-achtige parasieten en meegaand gedrag van de gastheer.
Er zijn twee vogelsoorten waarvan wordt gespeculeerd dat ze dit maffia-achtige gedrag vertonen: de bruine koekoek van Noord-Amerika, Molothrus ater, en de grote gevlekte koekoek van Europa, Clamator glandarius. De grote gevlekte koekoek legt de meeste van zijn eieren in de nesten van de Europese ekster, Pica pica. Hij bezoekt herhaaldelijk de nesten die hij heeft geparasiteerd, een voorwaarde voor de maffia-hypothese. Van april tot juli 1990 – 1992 werd door Soler et al. een experiment uitgevoerd op het hooggelegen plateau Hoya de Guadix, Spanje. Zij observeerden de effecten van het verwijderen van koekoekseieren op het voortplantingssucces van de ekster en maten de reactie van de ekster; het ei werd als aanvaard beschouwd als het in het nest bleef, uitgeworpen als het tussen twee bezoeken weg was, of achtergelaten als er eieren aanwezig waren maar koud. Indien de nestinhoud tussen twee opeenvolgende bezoeken verdwenen was, werd het nest als leeggeroofd beschouwd. Het voortplantingssucces van de ekster werd gemeten aan de hand van het aantal nestjongen dat overleefde tot het laatste bezoek, net voordat het nestjongen volgens de prognoses het nest zou verlaten. De resultaten van deze experimenten tonen aan dat na het verwijderen van de parasitaire eieren van de grote bonte koekoek, deze nesten veel vaker worden gepredateerd dan die waar de eieren niet werden verwijderd. Door het gebruik van plasticine-eieren die model staan voor die van de ekster, werd bevestigd dat de nestvernietiging werd veroorzaakt door de grote bonte koekoek. Deze vernietiging is in het voordeel van de koekoek, want de mogelijkheid van een nieuw nest door de ekster geeft de koekoek nog een kans om zijn ei te aanvaarden.
Een soortgelijk experiment werd in 1996-2002 uitgevoerd door Hoover et al. over de relatie tussen de parasitaire bruine koevogel en een gastheer, de prothonotarisgrasmus, Protonotaria citrea. In hun experiment manipuleerden de onderzoekers de eierverwijdering door de koevogel en de toegang van de koevogel tot de predatorbestendige nesten van de grasmus. Zij stelden vast dat 56% van de uitgeworpen eieren werd gepredateerd, in vergelijking met 6% van de niet uitgeworpen nesten, wanneer de toegang van de koevogel tot het nest van de gastheer niet werd belet; bijna alle nesten die tegen de koevogel werden beschermd, zijn met succes uitgevlogen. Van de nesten die werden herbouwd door gastheren die eerder waren gepredateerd, werd 85% vernietigd. Het aantal jongen van de gastheren die eieren uitwierpen daalde met 60% in vergelijking met de gastheren die de eieren van de koekoek accepteerden.
Nestplaats-hypothese
In deze hypothese selecteert het koekoeksvrouwtje een groep gastheersoorten met nestplaatsen en ei-eigenschappen die vergelijkbaar zijn met die van haar eigen soort. Deze populatie van potentiële gastheren wordt gevolgd en een nest wordt gekozen uit deze groep.
Onderzoek van nestcollecties heeft aangetoond dat er een aanzienlijke mate van overeenkomst bestaat tussen koekoekseieren en typische eieren van de gastheersoort. Een laag percentage van geparasiteerde nesten bleek koekoekseieren te bevatten die niet overeenkwamen met de specifieke eimorf van de gastheer. In deze niet overeenkomende nesten bleek een hoog percentage van de koekoekseieren overeen te komen met het eimorf van een andere gastheersoort met gelijkaardige nestplaatsen. Dit is een bewijs voor nestplaatskeuze.
Een punt van kritiek op de hypothese is dat ze geen mechanisme aanreikt waardoor nesten gekozen worden, of welke signalen gebruikt zouden kunnen worden om zo’n nestplaats te herkennen.
Parental-care parasitism
Parental-care parasitism benadrukt de relatie tussen de gastheer en de parasiet bij broedparasitisme. Ouderzorgparasitisme doet zich voor wanneer individuen nakomelingen van andere, niet-verwante individuen grootbrengen. De gastheren zijn de ouders van de nakomelingen en de parasieten zijn individuen die profiteren van het nest of van de eieren binnen de familieconstructie. Een dergelijke dynamiek doet zich voor wanneer de parasieten proberen hun ouderlijke investering te verminderen, zodat zij de extra energie in andere inspanningen kunnen investeren.
Kosten voor de gastheren
Gezien de schade die vogelbroedparasieten kunnen toebrengen aan het voortplantingssucces van hun gastheer, hebben de gastheren zich op verschillende manieren tegen deze unieke bedreiging verdedigd. Aangezien de kosten van het verwijderen van eieren en parasitisme niet terug te verdienen zijn, is de beste strategie voor de gastheer om parasitisme te voorkomen. Dit kan verschillende vormen aannemen, waaronder het selecteren van nestplaatsen die moeilijk te parasiteren zijn, vroeg beginnen met broeden zodat ze op de nesten zitten als de parasieten ze ’s morgens vroeg bezoeken, en het agressief verdedigen van hun territorium. Ondanks intensieve ouderlijke zorg was er bij Prothonotary Warblers, waar conspecifiek broedselparasitisme voorkomt, geen kostprijs voor gastvrouwtjes in termen van jaarlijkse overlevingskans.
Gastheren verwerpen nakomelingen
De gastheer kan degene zijn die uiteindelijk nakomelingen grootbrengt nadat ze zijn teruggekeerd van het foerageren. Zodra parasitisme heeft plaatsgevonden, is de volgende meest optimale verdediging het uitwerpen van het parasitaire ei. Volgens de ouderlijke investeringstheorie kan de gastheer mogelijk een verdediging aannemen om zijn eigen eieren te beschermen, als hij kan onderscheiden welke eieren niet van hem zijn. Herkenning van parasitaire eieren is gebaseerd op het herkennen van patroonverschillen of veranderingen in het aantal eieren. Dit kan gebeuren door het uitwerpen van eieren als de gastheer een snavel heeft die groot genoeg is, of anders door het uitwerpen van eieren door middel van prikken. Uitwerpgedrag heeft echter een aantal kosten, vooral wanneer gastheersoorten te maken krijgen met mimetische eieren. Het komt voor dat gastheren een van hun eigen eieren verwarren met dat van een parasiet en het uitwerpen, of dat ze hun eigen eieren beschadigen terwijl ze proberen een ei van een parasiet uit te werpen.
Van de gastheren die geen parasitaire eieren uitwerpen, laten sommigen geparasiteerde nesten in de steek en beginnen opnieuw. Bij voldoende hoge parasiteringfrequenties wordt dit echter onaangepast, omdat het nieuwe nest dan waarschijnlijk ook geparasiteerd zal zijn. Sommige gastheersoorten passen hun nesten aan om het geparasiteerde ei uit te sluiten, door over het ei heen te weven of door een nieuw nest over het bestaande heen te bouwen. Zo kunnen Amerikaanse meerkoeten de eieren van de parasieten wegschoppen, of een nieuw nest bouwen naast de broednesten waar de baby’s van de parasieten verhongeren. Bij de Westelijke Bonelli-zanger Phylloscopus bonelli, een kleine gastheer, toonde experimenteel parasitisme aan dat kleine dummy-parasieteneieren altijd werden uitgestoten, terwijl bij grote dummy-parasieteneieren vaker nestdesertie optrad.
Kosten voor de parasieten
Terwijl ouderzorgparasitisme het broedaantal van de parasiet aanzienlijk verhoogde, overleefde slechts ongeveer de helft van de parasieteneieren. Parasitisme voor het individu (de broedparasiet) heeft ook aanzienlijke nadelen. Zo ontwikkelen de parasitaire nakomelingen van de baardmees, Panurus biarmicus, zich in vergelijking met de nakomelingen in niet-parasitaire nesten veel langzamer en worden zij vaak niet volgroeid. Parasitaire wijfjes kunnen echter zowel drijftrek- als nesteltrekken aannemen. Drijvende vrouwtjes zijn volledig afhankelijk van anderen om hun eieren groot te brengen, omdat zij geen eigen nesten hebben. Zij planten zich dan ook beduidend minder voort omdat de gastheren hun “indringer”-eieren afstoten of omdat zij net de eilegperiode missen van de vogel waaraan zij hun eieren trachten door te geven. Nestelende vrouwtjes die hun eigen nesten hebben, kunnen ook parasitair zijn door tijdelijke situaties zoals plotseling verlies van nesten, of ze leggen overtollige eieren, waardoor hun ouderlijke verzorgingscapaciteit overbelast raakt.
Gastheren brengen nakomelingen groot
Soms zijn gastheren zich er totaal niet van bewust dat ze voor een vogel zorgen die niet van hen is. Dit gebeurt meestal omdat de gastheer de eieren van de parasiet niet van de eigen eieren kan onderscheiden. Het kan ook gebeuren wanneer de gastheer het nest tijdelijk verlaat na het leggen van de eieren. De parasieten leggen hun eigen eieren in deze nesten, zodat de jongen delen in het voedsel van de gastheer. Het kan ook in andere situaties voorkomen. Zo geven vrouwelijke eidereenden er de voorkeur aan eieren te leggen in nesten met één of twee bestaande eieren van anderen, omdat het eerste ei het kwetsbaarst is voor roofdieren. De aanwezigheid van eieren van anderen vermindert de kans dat een roofdier haar ei zal aanvallen wanneer een vrouwelijke eider het nest verlaat na het leggen van het eerste ei.