W wielu monogamicznych gatunkach ptaków, istnieją pozaparowe kojarzenia skutkujące samcami spoza więzi parowej rodzącymi potomstwo i wykorzystywane przez samce do ucieczki od rodzicielskich inwestycji w wychowanie potomstwa. Ta forma rogowacenia jest posunięta o krok dalej, gdy samice gągoła (Bucephala clangula) często składają jaja w gniazdach innych osobników. Wewnątrzgatunkowe pasożytnictwo na lęgach obserwowane jest u wielu gatunków kaczek, gdzie samice często składają jaja w gniazdach innych osobników.
Interspecyficzne pasożyty czerwia obejmują indygobirdy, whydahs i honeyguides w Afryce, cowbirds, kukułki Starego Świata, kaczki czarnogłowe i niektóre kukułki Nowego Świata w obu Amerykach. Zaproponowano siedem niezależnych początków obowiązkowego międzygatunkowego pasożytnictwa na czerwiu u ptaków. Choć nadal istnieją kontrowersje co do tego, kiedy i jak wiele początków międzygatunkowego pasożytnictwa na czerwiu miało miejsce, ostatnie analizy filogenetyczne sugerują dwa początki u Passeriformes (raz u tchórzy Nowego Świata: Icteridae, i raz u afrykańskich zięb: Viduidae); trzy pochodzenia u kukułek Starego i Nowego Świata (raz w Cuculinae, Phaenicophaeinae, i w Neomorphinae-Crotophaginae); jedno pochodzenie u miodożerów Starego Świata (Indicatoridae); i u jednego gatunku ptactwa wodnego, kaczki czarnogłowej (Heteronetta atricapilla).
Większość ptasich pasożytów czerwia to specjaliści, którzy pasożytują tylko na jednym gatunku żywiciela lub na małej grupie blisko spokrewnionych gatunków żywicieli, ale cztery z pięciu pasożytniczych krowianek (wszystkie z wyjątkiem krowianki krzykliwej) to generalistki, które pasożytują na szerokiej gamie żywicieli; krowianka brązowogłowa ma 221 znanych żywicieli. Zwykle składają tylko jedno jajo w jednym gnieździe, chociaż w niektórych przypadkach, szczególnie u tchórzofretek, kilka samic może korzystać z jednego gniazda.
Kukułka pospolita przedstawia interesujący przypadek, w którym gatunek jako całość pasożytuje na szerokiej gamie żywicieli, włączając trzciniaka i mniszka, ale poszczególne samice specjalizują się w jednym gatunku. Geny regulujące ubarwienie jaj wydają się być przekazywane wyłącznie wzdłuż linii matczynej, co pozwala samicom na składanie mimetycznych jaj w gnieździe gatunku, w którym się specjalizują. Samice zazwyczaj pasożytują na gniazdach gatunków, które je wychowały. Samce kukułek pospolitych zapładniają samice wszystkich linii, co utrzymuje wystarczający przepływ genów między różnymi liniami matecznymi, aby zapobiec specjacji.
Mechanizmy wyboru żywiciela przez samice kukułek są nieco niejasne, choć zaproponowano kilka hipotez próbujących wyjaśnić ten wybór. Obejmują one genetyczne dziedziczenie preferencji gospodarza, odciskanie śladów gospodarza na młodych ptakach, powrót do miejsca urodzenia, a następnie losowy wybór gospodarza („filopatia natalna”), wybór oparty na preferowanym miejscu gniazdowania (hipoteza miejsca gniazdowania) oraz wybór oparty na preferowanym siedlisku (hipoteza wyboru siedliska). Spośród tych hipotez, wybór miejsca gniazdowania i wybór siedliska zostały najbardziej poparte analizą eksperymentalną.
Adaptacje do pasożytnictwa
Wśród wyspecjalizowanych ptasich pasożytów czerwia, jaja mimetyczne są niemal uniwersalną adaptacją. Generalist brown-headed cowbird może ewoluowały ubarwienie jaja naśladując liczbę ich gospodarzy. Rozmiar może być również ważny dla inkubacji i przetrwania gatunków pasożytniczych; może być korzystne dla jaj pasożytów, aby były podobnej wielkości do jaj gatunków żywicieli.
Skorupki jaj pasożytów czerwia są często grubsze niż skorupki jaj żywicieli. Na przykład, jaja kukułek są około 23,2 mikrometrów (0,00091 cala) grubsze niż jaja trzciniaka wielkiego. Funkcja tej grubej skorupy jaj jest przedmiotem dyskusji. Jedna z hipotez, hipoteza odporności na przebicie, mówi, że grubsze skorupki jaj służą temu, by uniemożliwić gospodarzom rozbicie skorupki, a tym samym zabicie znajdującego się w niej embrionu. Potwierdzają to badania, w których trzciniaki częściej uszkadzały swoje jaja przy próbie rozbicia jaj kukułek, ale mniej szkód wyrządzały przy próbie przebicia jaj trzciniaków umieszczonych w gnieździe przez badaczy. Inną hipotezą jest hipoteza uszkodzeń przy składaniu jaj, która postuluje, że skorupki jaj są przystosowane do uszkadzania jaj żywiciela podczas składania tych pierwszych i zapobiegają uszkodzeniu jaj pasożyta podczas składania jaj przez żywiciela. Na poparcie tej hipotezy, jaja tchórza lśniącego pasożytującego na strzyżyku domowym i kwiczole oraz tchórza brązowogłowego pasożytującego na strzyżyku domowym i kosie rudym uszkadzały jaja gospodarza, gdy były upuszczane, a ulegały niewielkim uszkodzeniom, gdy upuszczano na nie jaja gospodarza.
Większość ptasich pasożytów czerwia ma bardzo krótkie okresy inkubacji jaj i szybki wzrost piskląt. U wielu pasożytów czerwia, takich jak kukułki i honeyguides, ten krótki okres inkubacji jaj jest spowodowany wewnętrznymi okresami inkubacji do 24 godzin dłuższymi u kukułek niż u gospodarzy. Niektóre niepasożytnicze kukułki również mają dłuższe wewnętrzne okresy inkubacji, co sugeruje, że ten dłuższy wewnętrzny okres inkubacji nie był adaptacją po pasożytowaniu na czerwiu, ale predysponował ptaki do zostania pasożytami czerwia. Jest to prawdopodobnie ułatwione przez cięższe żółtko w jaju, które dostarcza więcej składników odżywczych. Bycie większym od gospodarzy w okresie wzrostu jest kolejnym przystosowaniem do bycia pasożytem czerwia.
Hipoteza mafijna
Pojawia się pytanie, dlaczego większość gospodarzy pasożytów czerwia opiekuje się pisklętami swoich pasożytów. Nie tylko pasożyty te zwykle różnią się znacznie pod względem wielkości i wyglądu, ale jest również wysoce prawdopodobne, że zmniejszają one sukces reprodukcyjny swoich żywicieli. Hipoteza „mafii” rozwinęła się w wyniku badań, których celem była próba odpowiedzi na to pytanie. Hipoteza ta obraca się wokół manipulacji żywicieli wywołanych przez zachowania pasożytów czerwia. Po wykryciu i odrzuceniu jaja pasożyta, gniazdo gospodarza zostaje zniszczone, a pisklęta zranione lub zabite. Ta zagrażająca odpowiedź pośrednio wzmacnia presję selekcyjną sprzyjającą agresywnemu zachowaniu pasożytów, co może skutkować pozytywnym sprzężeniem zwrotnym pomiędzy mafijnymi pasożytami a zgodnymi zachowaniami żywicieli.
Istnieją dwa gatunki ptaków, które spekulowano, że przedstawiają to mafijne zachowanie: tchórz brunatny z Ameryki Północnej, Molothrus ater, i wielka kukułka plamista z Europy, Clamator glandarius. Kukułka plamista składa większość swoich jaj w gniazdach sroki europejskiej, Pica pica. Wielokrotnie odwiedza gniazda, na których pasożytowała, co jest warunkiem koniecznym dla hipotezy mafii. Soler et al. przeprowadzili eksperyment w okresie od kwietnia do lipca 1990-1992 na płaskowyżu Hoya de Guadix w Hiszpanii. Obserwowali oni wpływ usuwania kukułczych jaj na sukces reprodukcyjny sroki i mierzyli reakcję sroki; jajo uznawano za przyjęte, jeśli pozostało w gnieździe, wyrzucone, jeśli zniknęło pomiędzy wizytami, lub porzucone, jeśli jaja były obecne, ale zimne. Jeśli jakakolwiek zawartość gniazda została usunięta pomiędzy kolejnymi wizytami, gniazda uznawano za zdeprecjonowane. Sukces reprodukcyjny sroki był mierzony liczbą piskląt, które przeżyły do ostatniej wizyty, która miała miejsce tuż przed przewidywanym wylotem pisklęcia z gniazda. Wyniki tych eksperymentów pokazują, że po usunięciu pasożytniczych jaj kukułki grubodziobej, gniazda te są drapieżne w znacznie większym stopniu niż te, w których jaja nie zostały usunięte. Dzięki zastosowaniu plastelinowych jaj, które modelują jaja sroki, potwierdzono, że zniszczenie gniazda zostało spowodowane przez kukułkę plamistą. Zniszczenie to przynosi korzyści kukułce, gdyż możliwość ponownego założenia gniazda przez srokę pozwala na kolejną szansę na przyjęcie kukułczego jaja.
Podobny eksperyment został przeprowadzony w latach 1996-2002 przez Hoovera i wsp. na związku pomiędzy pasożytniczym ptakiem tchórzofretką a żywicielem, warchlakiem żółtodziobym, Protonotaria citrea. W swoim eksperymencie badacze manipulowali usuwaniem jaj przez tchórzofretki i dostępem tchórzofretek do gniazd chronionych przed drapieżnikami. Stwierdzili, że 56% gniazd, z których wyrzucono jaja, zostało splądrowanych, w porównaniu z 6% gniazd, z których nie wyrzucono jaj, gdy ptakom nie uniemożliwiono dostępu do gniazda gospodarzy; prawie wszystkie gniazda chronione przed ptakami tchórzofretkami wyfrunęły z powodzeniem. Spośród gniazd odbudowanych przez gospodarzy, na których wcześniej drapieżniki grasowały, 85% było zniszczonych. Liczba młodych urodzonych przez gospodarzy, którzy wyrzucili jaja spadła o 60% w porównaniu z tymi, którzy przyjęli jaja krowiarek.
Hipoteza miejsca gniazdowania
W tej hipotezie samice kukułek wybierają grupę gatunków gospodarzy o podobnych do jej własnych miejscach gniazdowania i cechach jaj. Ta populacja potencjalnych żywicieli jest monitorowana, a gniazdo wybierane jest z tej grupy.
Badania kolekcji gniazd wykazały znaczny poziom podobieństwa pomiędzy jajami kukułek a typowymi jajami gatunków żywicieli. Wykazano, że niewielki procent spasożytowanych gniazd zawiera jaja kukułki, które nie odpowiadają konkretnemu morfowi jaja gospodarza. W tych niedopasowanych gniazdach wykazano, że wysoki procent kukułczych jaj koreluje z morfem jaj innego gatunku gospodarza o podobnych miejscach gniazdowania. Zostało to uznane za dowód na wybór miejsca gniazdowania.
Krytyka tej hipotezy polega na tym, że nie dostarcza ona żadnego mechanizmu, za pomocą którego gniazda są wybierane lub jakie wskazówki mogą być użyte do rozpoznania takiego miejsca.
Pasożytnictwo rodzicielsko-opiekuńcze
Pasożytnictwo rodzicielsko-opiekuńcze podkreśla związek pomiędzy żywicielem a pasożytem w pasożytnictwie czerwia. Pasożytnictwo rodzicielsko-opiekuńcze występuje, gdy osobniki wychowują potomstwo innych niespokrewnionych osobników. Żywicielami są rodzice potomstwa, a pasożytami osobniki, które wykorzystują gniazdo lub jaja w obrębie konstrukcji rodzinnej. Taka dynamika występuje wtedy, gdy pasożyty próbują zmniejszyć swoje inwestycje rodzicielskie, aby mogły zainwestować dodatkową energię w inne przedsięwzięcia.
Koszty dla gospodarzy
Zważywszy na szkody, jakie pasożyty ptasiego czerwia mogą wyrządzić sukcesowi reprodukcyjnemu swoich gospodarzy, gospodarze wymyślili różne sposoby obrony przed tym wyjątkowym zagrożeniem. Biorąc pod uwagę fakt, że koszt usunięcia jaj przy jednoczesnym pasożytnictwie jest nie do odzyskania, najlepszą strategią dla gospodarzy jest unikanie pasożytnictwa w pierwszej kolejności. Może to przybierać różne formy, włączając w to wybór miejsc gniazdowania, które są trudne do spasożytowania, wczesne rozpoczynanie inkubacji, tak aby gospodarze siedzieli na gniazdach, gdy pasożyty odwiedzają je wcześnie rano, oraz agresywną obronę swojego terytorium. Pomimo zapewnienia intensywnej opieki rodzicielskiej, u Prothonotary Warblers, gdzie występuje pasożytowanie na lęgach, nie było żadnych kosztów dla samic gospodarza w kategoriach rocznego prawdopodobieństwa przeżycia.
Odrzucenie potomstwa przez gospodarza
Odpowiednio do tego gospodarz może być tym, który ostatecznie kończy wychowywanie potomstwa po powrocie z żerowania. Kiedy już dojdzie do pasożytnictwa, kolejną najbardziej optymalną obroną jest odrzucenie pasożytniczego jaja. Zgodnie z teorią inwestycji rodzicielskich, żywiciel może przyjąć pewien sposób obrony w celu ochrony własnych jaj, jeśli rozróżni, które jaja nie są jego. Rozpoznanie pasożytniczych jaj opiera się na zidentyfikowaniu różnic we wzorze lub zmian w liczbie jaj. Może się to odbywać poprzez wyrzucanie chwytne, jeśli gospodarz ma wystarczająco duży dziób, lub poprzez wyrzucanie przebijające. Wyrzucanie jaj wiąże się jednak z pewnymi kosztami, zwłaszcza gdy gatunki gospodarzy mają do czynienia z jajami mimetycznymi. Gospodarze mogą pomylić jedno z własnych jaj z jajami pasożyta i wyrzucić je, a także mogą uszkodzić własne jaja podczas próby wyrzucenia jaja pasożyta.
Wśród gospodarzy nie wykazujących wyrzucania jaj pasożytów, niektórzy porzucają spasożytowane gniazda i zaczynają od nowa. Jednakże, przy wystarczająco wysokiej częstotliwości pasożytowania, staje się to nieadaptacyjne, gdyż nowe gniazdo najprawdopodobniej również będzie spasożytowane. Niektóre gatunki gospodarzy modyfikują swoje gniazda tak, aby wykluczyć pasożytnicze jajo, albo przez wyplatanie nad nim, albo w niektórych przypadkach odbudowując nowe gniazdo nad istniejącym. Na przykład łyski amerykańskie mogą wykopywać jaja pasożytów lub budować nowe gniazda obok gniazd lęgowych, w których dzieci pasożytów umierają z głodu. U zachodniego warchlaka Bonellego Phylloscopus bonelli, małego żywiciela, eksperymentalne pasożytnictwo wykazało, że małe atrapy jaj pasożytów były zawsze wyrzucane, podczas gdy z dużymi atrapami jaj pasożytów częściej dochodziło do dezercji gniazda.
Koszty dla pasożytów
Podczas gdy pasożytnictwo rodzicielsko-opiekuńcze znacząco zwiększyło liczbę lęgową pasożyta, tylko około połowa jaj pasożytów przeżyła. Pasożytowanie na osobniku (pasożycie czerwiu) ma również istotne wady. Przykładowo, pasożytnicze potomstwo sikory brodatej Panurus biarmicus, w porównaniu z potomstwem w gniazdach niepasożytniczych, rozwija się znacznie wolniej i często nie osiąga pełnej dojrzałości. Pasożytnicze samice mogą jednak przyjąć albo cechy pływaka, albo cechy gniazdownika. Pływające samice są całkowicie zależne od innych, aby podnieść swoje jaja, ponieważ nie mają własnych gniazd. W związku z tym rozmnażają się znacznie rzadziej, ponieważ gospodarze odrzucają ich „intruzywne” jaja lub mogą po prostu przegapić okres składania jaj przez ptaka, któremu próbują przekazać swoje jaja. Samice gniazdujące, które posiadają własne gniazda mogą być również pasożytnicze ze względu na sytuacje przejściowe, takie jak nagła utrata gniazda, lub składają nadmiar jaj, które przeciążają ich zdolności opieki rodzicielskiej.
Hosts raise offspring
Sometimes hosts are completely unaware that they are caring for a bird that is not their own. Najczęściej dzieje się tak dlatego, że żywiciel nie jest w stanie odróżnić jaj pasożyta od swoich własnych. Może się to również zdarzyć, gdy żywiciele po złożeniu jaj czasowo opuszczają gniazdo. Pasożyty składają w tych gniazdach własne jaja, więc pisklęta dzielą się pokarmem dostarczanym przez żywiciela. Może się to zdarzyć w innych sytuacjach. Na przykład, samice edredonów wolą składać jaja w gniazdach z jednym lub dwoma istniejącymi jajami innych osobników, ponieważ pierwsze jajo jest najbardziej narażone na atak drapieżników. Obecność cudzych jaj zmniejsza prawdopodobieństwo, że drapieżnik zaatakuje jej jajo, gdy samica edredona opuści gniazdo po złożeniu pierwszego jaja.
.