Alors qu’il vivait à Chicago, le premier rôle de Denton était celui de « Stanley » dans « Un tramway nommé désir », et son dernier rôle était celui du terroriste « Bebert » dans la farce française, « Lapin Lapin ». Dans les années qui séparent ces deux rôles, Denton est membre de la compagnie du Griffin Theater et du Strawdog Theater Ensemble. Il a ajouté une série de rôles et de récompenses à son palmarès qui s’allonge rapidement, notamment l’un des rôles principaux dans la première mondiale de « Flesh and Blood », l’interprétation et la composition de la musique de « the Night Hank Williams Died », et son interprétation du prédicateur du Kentucky « C.C. Showers » dans « The Divin Showers ». Showers » dans « The Diviners » – qui lui valut une nomination pour le « Joseph Jefferson Award » du meilleur acteur (le seul prix de théâtre de Chicago).
Après avoir déménagé à Los Angeles, Denton a continué à se produire sur scène, généralement pendant les hiatus de la série télévisée à laquelle il était attaché à ce moment-là. Plusieurs pièces de théâtre et films indépendants dans lesquels Denton a joué ont été écrits par son ami, Mike Petty. Par exemple, « In Walked Monk », dans lequel Denton a joué le rôle de « Steven » pendant l’été 1999 et « Locked Up Down Shorty’s », dans lequel il a joué le rôle de « Danny », pendant l’été 2001.
Denton est apparu dans plusieurs films, notamment : That Old Feeling (1997), Face/Off (1997), et Primary Colors (1998). Il est apparu dans diverses émissions de télévision, notamment : Sliders, Dark Skies, Two Guys and a Girl, Ally McBeal, The West Wing, et JAG, et a eu des rôles récurrents dans The Pretender, Philly, The Drew Carey Show et Reba. En 2003, il a interprété le rôle principal de l’agent spécial John Kilmer dans la série policière éphémère Threat Matrix.
En 2004, Denton a commencé à interpréter Mike Delfino dans la série télévisée de comédie dramatique Desperate Housewives sur ABC. La série a été bien accueillie par les téléspectateurs et les critiques et a remporté plusieurs Primetime Emmy, Golden Globe et Screen Actors Guild Awards. Entre les saisons télévisées 2004-2005 et 2008-2009, ses cinq premières saisons ont été classées parmi les dix séries les plus regardées. En 2007, il a été rapporté qu’il s’agissait de l’émission la plus populaire dans sa démographie dans le monde entier, avec une audience d’environ 120 millions de personnes et a également été rapporté comme la troisième série télévisée la plus regardée dans une étude d’audience dans vingt pays.
Depuis sa première apparition dans Desperate Housewives, Denton a continué à apparaître dans de nombreux films, notamment : Assumption (2006), Beautiful Dreamer (2006), Undead or Alive (2007), Custody (2007), Tortured (2008) et All-Star Superman (2011). Denton est également apparu dans le clip de Dale Watson pour « Justice for All » (2007) et dans le clip de Phil Vassar pour « Bobbi with an I » (2009).
Denton interprète le Dr Sam Radford, un rôle principal dans la série télévisée de comédie dramatique fantastique Good Witch de Hallmark Channel. La série suit le voyage magique d’un duo mère-fille qui accueille le Dr Sam Radford (Denton) et son fils en ville. Le New York Times a qualifié la série de « fable douce et sentimentale en prime-time qui se déroule dans une petite ville américaine moyenne idéalisée (pas une banlieue angoissée), est la série que vous trouvez vos parents ou grands-parents en train de regarder lorsque vous rentrez à la maison pour une visite. » En 2019, le show a été l’une des séries originales les plus populaires du réseau, et la Bonne Sorcière a clôturé la saison cinq à la première place de l’audience des ménages le dimanche. Le succès de la série a hissé Hallmark Channel au rang de réseau câblé le mieux noté et le plus regardé le week-end.
En 2016, il a tenu un rôle récurrent de Peter Hudson dans la série de comédie dramatique Devious Maids de Lifetime. En 2018, il a fait une apparition en tant que capitaine de la marine Deckard dans la série télévisée NCIS : New Orleans de CBS, dans l’épisode « Checkmate, Part 2 ».
Autres entreprisesEdit
Denton joue de la guitare dans le groupe de reprises caritatives Band from TV aux côtés de Hugh Laurie, Teri Hatcher, Greg Grunberg notamment. Ils reversent les recettes de leurs spectacles et de leurs enregistrements aux associations caritatives de leur choix. Band from TV a récolté près de deux millions de dollars pour diverses causes soutenues par le groupe.
Il est apparu en couverture de plusieurs magazines, notamment TV Guide, Tango, Orange Coast, Calabasas et Spectrum United, et dans des illustrations pour Entertainment Weekly, People, US Weekly et Life & Style. Denton est apparue dans des publicités télévisées pour Buick et Ford Warriors in Pink. Denton a été mannequin pour la campagne publicitaire printemps/été 2012 de Daniel Hechter.