A residir em Chicago, o primeiro papel de Denton foi como “Stanley” em “A Streetcar Named Desire”, e o seu último papel foi como o terrorista “Bebert” na farsa francesa, “Lapin Lapin”. Nos anos que se seguiram entre os dois papéis, Denton foi membro da companhia no The Griffin Theater e no Strawdog Theater Ensemble. Ele acrescentou uma seqüência constante de papéis e elogios à sua lista de realizações em rápido crescimento, incluindo um dos líderes na estréia mundial de “Flesh and Blood”, atuando e compondo a música para “the Night Hank Williams Died”, e seu retrato do pregador do Kentucky “C.C.”. Showers” em “The Diviners” – que lhe valeu uma indicação para o prêmio de melhor ator “Joseph Jefferson Award” (o único prêmio de teatro de Chicago).

Depois de se mudar para Los Angeles, Denton continuou a se apresentar no palco, geralmente durante o hiato de qualquer série de TV à qual ele estava ligado na época. Várias peças e filmes independentes em que Denton apareceu, foram escritos por seu amigo, Mike Petty. Por exemplo, “In Walked Monk”, no qual Denton interpretou o papel de “Steven” durante o verão de 1999 e “Locked Up Up Down Shorty’s”, no qual ele interpretou o papel de “Danny”, durante o verão de 2001.

James Denton no 16th Screen Actors Guild Awards

Denton tem aparecido em vários filmes, inclusive: That Old Feeling (1997), Face/Off (1997), e Primary Colors (1998). Ele já apareceu em vários programas de televisão, inclusive: Sliders, Dark Skies, Two Guys and a Girl, Ally McBeal, The West Wing, e JAG, e teve papéis recorrentes em The Pretender, Philly, The Drew Carey Show e Reba. Em 2003, ele retratou o papel principal do agente especial John Kilmer na série de thriller de curta duração Thriller Matrix.

Em 2004, Denton começou a retratar Mike Delfino na série de televisão Desperate Housewives da ABC. O programa foi bem recebido por telespectadores e críticos e ganhou vários prêmios Primetime Emmy, Golden Globe e Screen Actors Guild. Das temporadas de 2004-05 até 2008-09, suas primeiras cinco temporadas foram classificadas entre as dez séries mais assistidas. Em 2007, foi reportado como o programa mais popular em sua demografia mundial, com uma audiência de aproximadamente 120 milhões e também foi reportado como a terceira série de televisão mais assistida em um estudo de classificações em vinte países.

Desde que apareceu pela primeira vez em Desperate Housewives, Denton continuou a aparecer em numerosos filmes, inclusive: Assunção (2006), Beautiful Dreamer (2006), Undead or Alive (2007), Custody (2007), Tortured (2008) e All-Star Superman (2011). Denton também apareceu no videoclipe de Dale Watson para “Justice for All” (2007) e no videoclipe de Phil Vassar para “Bobbi with an I” (2009).

Denton retrata o Dr. Sam Radford, um dos protagonistas da série televisiva “Good Witch” do canal Hallmark. A série segue a viagem mágica de uma dupla mãe-filha enquanto recebem o Dr. Sam Radford (Denton) e o seu filho na cidade. O New York Times chamou a série de “uma fábula suave e sentimental em horário nobre em uma pequena cidade idealizada da América Central (não um subúrbio de angústia), é o programa que você encontra seus pais ou avós assistindo quando você volta para casa para uma visita”. Em 2019, o espetáculo foi uma das séries originais mais populares da rede, e a Good Witch fechou a quinta temporada em primeiro lugar na classificação da Household aos domingos. O sucesso da série elevou o Hallmark Channel para ser a rede de TV a cabo mais bem avaliada e mais assistida nos fins de semana.

Em 2016, ele teve um papel recorrente como Peter Hudson na série de comédia e drama Devious Maids da Lifetime. Em 2018, ele fez uma aparição como convidado como Capitão de Marinha Deckard na série de televisão NCIS da CBS: New Orleans, no episódio “Checkmate, Part 2”.

Banda da TV se apresentando em novembro de 2018, (da esquerda para a direita: Sendhil Ramamurthy, Adrian Pasdar, Jesse Spencer, Denton, Bob Guiney, Cristine Rose, Jon Lovitz)

Outros empreendimentosEdit

Denton toca guitarra na banda de covers de caridade Band da TV junto com Hugh Laurie, Teri Hatcher, Greg Grunberg entre outros. Eles doam os lucros de suas apresentações e gravações para as instituições de caridade de sua escolha. A banda de TV arrecadou quase dois milhões de dólares para várias causas apoiadas pela banda.

Ele apareceu na capa de várias revistas, incluindo TV Guide, Tango, Orange Coast, Calabasasas e Spectrum United, e pictóricas para Entertainment Weekly, People, US Weekly e Life & Style. Denton tem aparecido em comerciais de televisão para Buick e Ford Warriors em Pink. Denton modelado para a campanha publicitária de Primavera/Verão 2012 de Daniel Hechter.

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